Katherine R Martin, Jamie L Adkins, Vipheaviny Chea, Christine M Sarkis, Katrina F Phillips, Anna M Forsman, Erin E Seney, Lisa M Komoroske, Kate L Mansfield, Anna E Savage, Major Histocompatibility Complex Immunogenetic Diversity Differs Substantially Across Sea Turtle Species and Genomic Regions, Genome Biology and Evolution, Volume 18, Issue 2, February 2026, evag008, https://doi.org/10.1093/gbe/evag008
Abstract
I loci immunitari del complesso maggiore di istocompatibilità (MHC) rappresentano un modello ideale per comprendere come la selezione naturale plasmi la diversità genetica funzionale nelle popolazioni selvatiche. La selezione bilanciante favorisce un’elevata diversità dell’MHC sia negli individui sia nelle popolazioni, consentendo la persistenza di varianti genetiche anche oltre i processi di speciazione e determinando la condivisione di linee alleliche tra specie differenti. Tuttavia, alcuni vertebrati mostrano una diversità allelica molto ridotta e persino la perdita di intere classi di geni MHC.
Le tartarughe marine rappresentano un gruppo particolarmente interessante per studiare queste dinamiche, grazie alle differenze nella storia evolutiva, nell’ecologia e nella suscettibilità alle malattie, ma finora tali aspetti erano stati poco esplorati. Gli autori hanno sequenziato geni MHC di classe I e II in oltre 300 individui appartenenti a quattro specie: tartaruga comune (Caretta caretta), tartaruga verde (Chelonia mydas), tartaruga liuto (Dermochelys coriacea) e tartaruga di Kemp (Lepidochelys kempii).
Sono stati identificati 162 alleli funzionalmente distinti di classe I e 308 di classe II, molti dei quali condivisi tra specie differenti. Le analisi suggeriscono che questi alleli siano stati mantenuti nel corso della speciazione grazie alla selezione bilanciante. Tuttavia, emergono due eccezioni rilevanti: la tartaruga liuto presenta una diversità genetica estremamente ridotta in tutti i loci MHC studiati, mentre una particolare copia di un gene MHC di classe II, localizzata su un cromosoma diverso rispetto alla regione MHC principale, mostra pochissima variabilità genetica e scarsi segnali di selezione positiva.
Lo studio evidenzia quindi una notevole diversità immunogenetica nelle tartarughe marine, ma anche importanti differenze evolutive tra specie e regioni genomiche.
Sviluppo dello studio
Il sistema immunitario rappresenta una delle principali linee di difesa degli organismi contro virus, batteri, funghi e altri agenti patogeni. Tra i geni coinvolti nella risposta immunitaria, quelli appartenenti al Complesso Maggiore di Istocompatibilità (MHC, Major Histocompatibility Complex) sono considerati tra i più variabili dell’intero regno animale.
I geni MHC codificano proteine che permettono alle cellule immunitarie di riconoscere sostanze estranee all’organismo. Le molecole di classe I sono specializzate nel rilevare agenti patogeni intracellulari, come i virus, mentre quelle di classe II riconoscono principalmente patogeni extracellulari, come batteri e funghi. Una maggiore diversità di questi geni consente generalmente a una specie di rispondere a una gamma più ampia di minacce biologiche.
Nonostante l’importanza di questi meccanismi, le conoscenze sull’MHC delle tartarughe marine erano finora limitate a pochi studi focalizzati quasi esclusivamente sulla classe I e su un numero ristretto di specie. Per colmare questa lacuna, i ricercatori hanno analizzato oltre 300 campioni biologici provenienti da quattro specie rappresentative delle principali linee evolutive delle tartarughe marine attuali: Caretta caretta, Chelonia mydas, Lepidochelys kempii e Dermochelys coriacea.
L’indagine si è concentrata su tre differenti regioni genomiche: una appartenente all’MHC di classe I e due appartenenti all’MHC di classe II. Grazie a moderne tecniche di sequenziamento ad alta risoluzione, il team ha identificato centinaia di alleli differenti e ha ricostruito la storia evolutiva di questi geni.
Uno dei risultati più sorprendenti riguarda l’elevatissima diversità genetica osservata nelle tre specie appartenenti alla famiglia Cheloniidae (Caretta caretta, Chelonia mydas e Lepidochelys kempii). In queste specie i ricercatori hanno documentato numerosi alleli differenti, elevata variabilità nucleotidica e forti segnali di selezione positiva, tutti elementi compatibili con l’azione della cosiddetta selezione bilanciante. Questo meccanismo evolutivo favorisce il mantenimento di molte varianti genetiche all’interno di una popolazione perché una maggiore diversità immunitaria aumenta la capacità di contrastare patogeni differenti.
Particolarmente interessante è stata la scoperta di numerosi alleli identici condivisi tra specie diverse. Alcuni di questi alleli risultano presenti in linee evolutive separate da circa 90 milioni di anni. Attraverso sofisticate analisi dell’utilizzo dei codoni, gli autori hanno dimostrato che questa somiglianza non è dovuta a un’evoluzione convergente indipendente, ma deriva molto probabilmente da un’eredità comune mantenuta nel tempo dalla selezione naturale. In altre parole, alcune varianti immunitarie sarebbero state così vantaggiose da sopravvivere praticamente inalterate attraverso milioni di anni di evoluzione e numerosi eventi di speciazione.
Un quadro molto diverso emerge invece per la tartaruga liuto (Dermochelys coriacea). Questa specie ha mostrato livelli di diversità genetica nettamente inferiori rispetto alle altre tartarughe marine esaminate. Gli alleli MHC della tartaruga liuto tendono inoltre a raggrupparsi separatamente nelle analisi filogenetiche, suggerendo una storia evolutiva distinta. Gli autori collegano questi risultati alla nota bassa diversità genomica della specie, probabilmente conseguenza di antichi colli di bottiglia demografici e di una popolazione efficace storicamente ridotta.
Dal punto di vista conservazionistico, questo dato assume particolare rilevanza. Sebbene la tartaruga liuto non sia attualmente tra le specie più colpite dalla fibropapillomatosi, una ridotta variabilità nei geni immunitari potrebbe limitarne la capacità di adattarsi a nuove malattie emergenti, un aspetto particolarmente importante in un contesto di cambiamenti climatici, aumento dell’inquinamento e diffusione di nuovi patogeni.
Lo studio ha inoltre portato alla scoperta di una regione genetica inaspettata. Una copia di un gene MHC di classe II localizzata sul cromosoma 1 si è rivelata quasi completamente priva della tipica variabilità che caratterizza i geni MHC. Questa regione presenta pochissimi alleli, segnali quasi assenti di selezione positiva e una posizione molto antica nell’albero evolutivo dei geni studiati.
Secondo gli autori, questo gene potrebbe avere una funzione differente rispetto ai tradizionali geni MHC coinvolti nella presentazione degli antigeni. Potrebbe trattarsi di una regione altamente conservata con un ruolo immunitario specializzato oppure di un gene non classico associato a meccanismi più primitivi dell’immunità. Fenomeni analoghi sono stati osservati anche in altri rettili, come il tuatara e alcune lucertole del genere Anolis, suggerendo che tali geni possano rappresentare una caratteristica evolutiva ancora poco compresa dei rettili non aviani.
Nel complesso, i risultati mostrano come l’evoluzione del sistema immunitario nelle tartarughe marine sia stata plasmata da una combinazione di selezione naturale, storia demografica e adattamenti ecologici. Le specie che frequentano ambienti diversi nel corso della loro vita e che possono entrare in contatto con una grande varietà di patogeni sembrano aver mantenuto livelli particolarmente elevati di diversità immunogenetica, mentre specie caratterizzate da storie evolutive più isolate, come la tartaruga liuto, mostrano una riduzione significativa di questa variabilità.
Conclusioni
Questo studio rappresenta uno dei pochi lavori che confrontano l’evoluzione di diverse regioni MHC nei rettili non aviani attraverso un approccio multispecifico. I risultati mostrano che le tartarughe marine possiedono una notevole diversità funzionale nei geni MHC di classe I e II, mantenuta per milioni di anni grazie all’azione della selezione bilanciante.
Le principali eccezioni a questo modello sono rappresentate dalla tartaruga liuto (Dermochelys coriacea) e da una peculiare copia del gene MHC di classe II situata sul cromosoma 1. La tartaruga liuto presenta livelli significativamente inferiori di diversità allelica e nucleotidica rispetto alle altre specie analizzate, suggerendo una potenziale maggiore vulnerabilità nei confronti delle malattie infettive. La copia atipica del gene MHCII sul cromosoma 1, invece, mostra una bassa variabilità genetica e sembra evolvere sotto una pressione selettiva molto diversa rispetto agli altri geni immunitari studiati.
Gli autori sottolineano la necessità di ulteriori ricerche sui geni MHC dei rettili non aviani per comprendere meglio l’evoluzione del sistema immunitario nei vertebrati ectotermi e colmare una lacuna ancora significativa nelle conoscenze biologiche di questo gruppo animale.
